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INTRODUCCIÓN
El maíz Zea mays L. utilizado en la alimentación humana revierte gran interés, debido a su variabilidad en el consumo, el mismo que está ligado a la abundante biodiversidad que presenta, estando dentro de ellos el maíz morado, considerado como un colorante alimenticio natural, el mismo que a la vez es catalogado como nutraceútico por los principios bioactivos que posee, principalmente antioxidantes, siendo la antocianina el compuesto relevante, por su rol favorable a la salud humana (Paulsmeyer et al., 2022). Asimismo, presenta otros elementos que pueden influir en las características sensoriales de los alimentos que afectan el comportamiento tecnológico en el procesamiento (Guillén-Sánchez et al., 2014). En el ámbito de estudio los productores utilizan principalmente dos variedades de maíz morado el PMV-581 y el maíz morado común, cultivares que presentan un adecuado comportamiento vegetativo y cuyos rendimientos oscilan entre las 5 a 10 t ha-1. estos son cosechados a la madurez fisiológica con un 30 a 40 % de humedad (Alvarado, 2015; Cabrera, 2016) debiendo ser secados y almacenados adecuadamente para evitar la pérdida de calidad por efecto de diferentes patógenos. El maíz morado es un excelente substituto para colorantes alimenticios artificiales, gracias a las antocianinas (pigmentos hidrosolubles) permiten la reducción de la presión sanguínea en personas hipertensas y elevan la capacidad antioxidante total de la sangre, dichas sustancias son útiles para las industrias farmacológicas y alimentarias con la finalidad de obtener un producto funcional en beneficio de la salud de sus consumidores otorgándole un alto valor agregado (Guillén-Sánchez et al., 2014).
El grano de maíz es una cariópside que presenta características fisicoquímicas relevantes, que permiten su amplia utilización en la alimentación humana y animal, dichas propiedades están vinculadas al contenido de macronutrientes consideradas elementales en la agroindustria. Las características fisicoquímicas que se describen para este material implican realizar los análisis respectivos que nos van a determinar la composición de proteínas, grasas, cenizas, humedad y carbohidratos (Valle et al., 2019). Las antocianinas son hidrosolubles que corresponden a la familia de los flavonoides (compuestos fenólicos), son glicósidos de antocianidinas derivados del 2- fenilbenzopirilio (ion flavilio), que contienen dos anillos aromáticos (A y B) separados por un oxígeno que está formando un anillo heterocíclico de seis miembros (anillo C) (Condori et al., 2020). Se han realizado análisis de antocianinas en materiales procedentes de Lima, Cajamarca y Apurímac (Rabanal-Atalaya et al., 2021).
El deterioro por hongos en alimentos es un fenómeno global, estimándose pérdidas del 5 al 10 % de la producción mundial como resultado de la acción de estos, esto es un problema de postcosecha, causando impacto económico negativo ya que perjudica la calidad de los alimentos, generando cambios en los atributos del producto por patógenos de diferentes géneros como Botrytis, Penicillium, Rhizopus, Aspergillus, Alternaria y Fusarium (Moreno y Aldana, 2020; De La Torre- Hernández et al., 2014). El maíz es cosechado a la madurez fisiológica con alto porcentaje de humedad, superior al 30 %, debiendo ser secado y almacenado adecuadamente para evitar la pérdida de calidad por efecto de diferentes hongos, los que dañan a los granos cuando su humedad es superior a 14 % (FAO, 2023; Aquino et al., 2005). El moho es uno de los grandes problemas postcosecha, ya que causa degradación y el deterioro de la calidad de los alimentos, algunos pueden producir sustancias químicas debido a cepas toxigénicas, aisladas principalmente de Aspergillus flavus y A. parasiticus que causa enfermedades o muerte tanto en animales y seres humanos, se requiere investigar para comprender cómo la exposición a las aflatoxinas puede producir efectos secundarios y se relacionan con la dosis y duración de la exposición (Katsurayama y Taniwaki, 2017).
Los objetivos fueron determinar las características fisicoquímicas y microbiológicas del maíz morado y enriquecer la información sobre dichos aspectos por la importancia que representan en el contexto alimentario y hábitos de consumo de las personas a nivel mundial, además que en el ámbito de la zona de muestreo estos cultivares son los que comúnmente siembran los productores debido a su adecuada respuesta a las condiciones medio ambientales.
MATERIALES Y MÉTODOS
Ubicación de la zona de estudio
Las mazorcas procedían de almacenes rústicos de productores de las localidades de Cayhuayna y Matibamba ubicadas entre las coordenadas 9°56'41" S 76°15'17" W y 10°00'34" S 76°13'51" W
respectivamente, y altitudes entre 1 957 a 1 989 m s.n.m. de la región Huánuco- Perú. El ecotipo PMV-581 se identificó como la muestra 1 (M1), y el maíz morado común, como muestra 2 (M2). Los análisis fueron realizados en los laboratorios de Análisis Fisicoquímico y Microbiología Agroindustrial de la Escuela Profesional de Ingeniería Agroindustrial de la Universidad Nacional Hermilio Valdizán y en La Molina Calidad Total Laboratorios de la Universidad Nacional Agraria la Molina.
Metodología
Características morfológicas de maíz. Se tomó peso (g), longitud (mm), ancho (mm) y grosor (mm) con un Vernier (Marca Mitutoyo modelo SC-6'C), a 30 granos de maíz de cada una de las muestras en estudio, seleccionadas al azar en cada una de ellas (García- Campos et al., 2020).
Color. Se evaluaron según CIE L*, a*, b*, luminosidad (L*, 0%= blanco, 100%= negro), a* (verde en valores negativos y rojo en valores positivos), y b* (amarillo en valores positivos y azul en valores negativos) (Salinas-Moreno et al., 2021).
Análisis fisicoquímico. Se realizaron los análisis de actividad de agua (AW), humedad, cenizas, grasas, fibra, proteína y carbohidratos (AOAC, 2023).
Análisis de antocianinas. Se preparó la muestra pesando 0.25 g de harina y coronta respectivamente y se extrajo en 10 mL de agua a pH 2.05 acidulada con HCL (J.T. Baker) a 0.5 N, se sometió el extracto a ebullición aproximadamente 95ºC por 10 min y refrigeró hasta su posterior análisis (Ramos-Escudero et al., 2012). Se realizó mediante el método de pH diferencial, el pH 1.0 [KCl (J.T. Baker) a 0.025 M] e incoloro en su forma hemiacetal y pH 4.5 usando CH3COONa (Merck) a 0.4 M, esta diferencia de color permite la cuantificación de antocianinas mediante la medida de sus absorbancias a diferentes longitudes de onda como son 520 y 700 nm respectivamente usando como blanco agua destilada, en un espectrofotómetro UV-VIS (marca GenesysTM 10S) (Giusti y Wrosltad, 2001). Los cálculos se efectuaron de la siguiente manera:
Dónde: PM es la masa molecular para cianidina-3- glucósido 449.2 g mol-1; FD = factor de dilución; V = volumen en mL del solvente de extracción; e = coeficiente de extinción molar para cianidina-3- glucósido 26 900 L mol-1 cm-1; L = camino óptico de celda 1 cm; W = peso de la muestra (Ccaccya et al., 2019).
Recuento de mohos en granos de maíz. Para la detección de los mohos de siguió el método de recuento estándar en placa con PDA (Potato Dextrose Agar, BD DifcoTM, EE.UU.) según Alessi-Cusati y Ekmeiro-Salvador (2020) y Chavarri et al. (2014). Para lo cual, se desgranaron mazorcas de maíz, incluyendo aquellas que tuvieron algún tipo de defecto, utilizando material estéril. Luego se pesó 10 g de la nuestra en un matraz que contenía 90 mL de solución diluyente agua de peptona al 1% (HiMedia Laboratories, India), se homogenizó la muestra se dejó en reposo de 3 a 5 minutos. Seguidamente, previa agitación se tomó 1 mL y se incorporó en tubos de ensayo que contiene 9 mL de solución diluyente, hasta obtener seis diluciones consecutivas. Posteriormente, se realizó la siembra en superficie por duplicado, transfiriendo 0.1 mL de la dilución en las placas que contenían PDA. Luego se llevó a la incubadora (INCUCELL, modelo L SIS-B2V/IC 55) a 25 °C durante siete días. Transcurrido el tiempo se determinó el número de unidades formadoras de colonias por gramo (UFC g-1) totales (Norma Venezolana COVENIN 1337:1999); a partir de ello se realizó el aislamiento de las cepas de mohos de la población mixta. Los valores de UFC g-1 también fueron transformados a Log10 UFC g-1 para la interpretación de los resultados (Castellari et al., 2015).
Aislamiento e identificación del género de mohos. Se realizó el aislamiento seleccionando las cepas morfológicamente diferentes; se tomaron muestras del micelio reproductivo con un asa bacteriológica recta, luego se sembró por duplicado en el centro de la placa de Petri contenida con PDA para su posterior incubación a 25 °C por seis días, durante ese periodo se fue observando el crecimiento (Martínez, 2018). Para la descripción de las características macroscópicas se tuvo en cuenta el color, la textura, el contorno, color del pigmento exudado, forma y margen, en el anverso y reverso de la placa (Castro et al., 2018). Para la identificación taxonómica del género se tuvo en consideración la estructura del cuerpo fructífero y los conidios, se hizo uso de un microscopio óptico (LEICA, modelo DM500) con aumento de 40x y apoyo de literatura especializada (Nelson et al., 1983; OPS/OMS, 2021; Sama et al., 2023; UNAM-Cuautitlán, 2021; Guchi et al., 2014; Pitt, 1979; Ayoubi et al., 2017; Fonseca et al., 2018; Sari et al., 2024).
El análisis estadístico aplicado fue Análisis de varianza (ANOVA), con DCA (González-Huerta et al., 2023) y Tukey para comparaciones entre las muestras, usando el programa Minitab 11, versión Domo.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Características morfológicas de maíz
En la Tabla 1 se observan las características morfológicas evaluadas con diferencias estadísticas en peso, longitud, ancho y grosor de los granos (p<0.05). En la muestra 1, los granos en promedio pesaron 0.32 g; 10.01 mm de longitud; 10.54 mm de ancho y 5.73 mm de grosor. La muestra 2 tuvo mayor peso con 0.36 g y longitud con 11.55 mm de longitud; sin embargo, fue menor el ancho de los granos con 9.48 mm de ancho y grosor con 4.58 mm. Al respeto Quispe et al. (2011) encontraron en maíz morado procedentes de Arequipa peso de 49.59 a 54.55 g en cada mazorca y el número de granos 178 a 184 en cada mazorca, entonces el rango de peso de cada grano de 0.27 a 0.31 g, siendo estos pesos inferiores, esto se debería a que los investigadores suman el peso de la coronta.
Color
Se observan en la Tabla 2, las características de color y existen diferencias estadísticas (p<0.05). Para el parámetro L* se encontró 22.18 en la muestra 1 y 22.50 en la muestra 2; para a* de 0.61 en la muestra 1 y 0.28 para la muestra 2 y para b* 11.14 para la muestra 1 y 11.46 para la muestra 2. Se encuentran similares a los antecedentes de 16.91 a 31.21 en L*; para a* de -0.63 a 6.28 y para b* de -1.72 a 2.78 en veinte materiales de granos que están en la mazorca (Salinas-Moreno et al., 2021). Los granos tienen una luminosidad en promedio de 22, este parámetro está relacionado con el contenido de antocianinas que le otorga un color agradable a la chicha morada que se prepara como bebida frecuente en la comida peruana, se prepara hirviendo los granos y la coronta del maíz morado (Pedreschi y Cisneros-Zevallos, 2006; Quispe et al., 2011).
Características fisicoquímicas
En la Tabla 3 se aprecian las diferencias estadísticas (p<0.05) respecto a la procedencia en resultados de los análisis de actividad de agua, humedad, grasa y carbohidratos en maíz morado. No existen diferencias estadísticas en cenizas, fibra y proteínas (p≥0.05). La actividad de agua más elevada fue en la muestra 1, lo cual está asociado a la pérdida de la calidad, ya que se define como la cantidad de agua disponible en los granos del maíz, para que se puedan desarrollar diferentes reacciones químicas y para el crecimiento de mohos (Prieto et al., 2005). La humedad en la muestra 1 fue mayor que en la muestra 2. En las muestras 1 y 2 hubo de 15.42 y 14.78 (g 100g-1) de humedad, siendo estas superiores al 14 % recomendadas por la FAO (2023), adecuada para su conservación. Hubo 1.69 y 1.71 (g 100g-1) de cenizas; 4.36 y 4.28 (g 100g-1) de grasa; 1.34 y 1.35 (g 100g-1) de fibra; 8.51 y 8.25 (g 100g-1) de proteína; 70 y 71 (g 100g-1) de carbohidratos. Al respecto Valle et al., (2019) en muestras de maíz morado de Ica-Perú, reportaron 10.13 a 10.5 (g 100g- 1) de humedad; cenizas 2.09 a 2.80 (g 100g-1); proteínas de 9.0 a 10.46 (g 100g-1); grasa de 4.16 a 4.48(g 100g-1) y carbohidratos de 72.50 a 73.45 (g 100g-1), nótese que los valores de grasa y proteína son similares; la humedad, ceniza y fibra son ligeramente inferiores, esto se debería a las condiciones edafoclimáticas (Medina-Hoyos et al., 2020). Los minerales presentes en las cenizas por ser hidrosolubles se pueden incorporar en las bebidas elaboradas con estos granos de maíz a través de la ebullición (Pedreschi y Cisneros-Zevallos, 2006).
Antocianinas
Se encontraron diferencias estadísticas en las antocianinas presentes en la coronta y en el grano de maíz morado (p<0.05). Las antocianinas expresadas en mg g-1 de cianidina-3-glucósido en los granos hubo en promedio 2.13 en la muestra 1 y 2.04 en la muestra 2, siendo inferiores a los analizados anteriormente de 4.59 ± 0.54 a 8.13 ± 0.83 mg g-1 de cianidina-3- glucósido (Valle et al., 2019) ; mientras que en la coronta se halló 17.92 en la muestra 1 y 10.6 en la muestra 2 (Tabla 4). Estos resultados de las corontas se encuentran en el rango de 9.5 ± 0.1 a 18.5 ± 0.2 mg g-1 de cianidina-3-glucósido, analizados en maíz morado proveniente de las tres regiones, Lima Cajamarca y Apurímac en el Perú (Ccaccya et al., 2019); de 13.26 ± 2.89 a 20.60 ± 2.68 mg g-1 de cianidina-3-glucósido en maíz morado TC, PM 581 y TJ cultivados en Arequipa y Lima (Quispe et al., 2011) y de 8.85 ± 0.76 a 14.32 ± 1.39 mg g-1 de cianidina-3- glucósido en maíz morado cultivados en Ica- Perú (Valle et al., 2019). Sin embargo, se han hallado contenidos inferiores de antocianinas con 4.94 cianidina-3-glucósigo en mg g-1, en maíz morado “INIA 615” o “Negro Canaán” provenientes de la región Arequipa- Perú (Cerro et al., 2021). Las antocianinas en las corontas fueron 800 % más que en los granos, esto se debería que se analizaron los granos molidos con el germen, endospermo, aleurona y pericarpio; sim embargo estos pigmentos después de sus biosíntesis en la aleurona del endospermo, se almacenan solo en el pericarpio y la aleurona de los granos de maíz morado (Espinosa et al., 2009). Las muestras de maíz morado evaluadas poseen atractivas concentraciones de antocianinas, que le otorga propiedades antioxidantes, anticancerígenas y es una prometedora propuesta para la elaboración de alimentos nutracéuticos y funcionales, por tener propiedades antiobesidad y antiglucémicas, reductor de la hepatotoxicidad y nefrotoxicidad (Guillén- Sánchez et al., 2014; Pedreschi y Cisneros-Zevallos, 2006).
Recuento total de mohos
Al realizar el recuento en placas de la microflora presente en las muestras en estudio, se reportaron los resultados que se muestra en la Tabla 5.
Tabla 5 Recuento en placa de mohos en muestras de maíz morado.
Promedios de recuento (UFC g-1) ± desviación estándar de medias (n=2).
Los recuentos de mohos en placas para los ecotipos de maíz morado de las muestras 1 y 2, se encuentran entre 1.43 X 107 y 2.90 X 104 UFC g-1, respectivamente (Tabla 5). Es evidente que la muestra 1 presenta un número elevado de colonias, cuyos valores superan los límites establecidos en la NTS N° 071- MINSA/DIGESA-V.01 para granos secos con un máximo de 105 UFC g-1. Mientras que los recuentos para los granos de la muestra 2, están al margen de lo estipulado por la normativa. Chavarri et al. (2014) al analizar muestras de maíz tierno molido reporta valores entre 8.6 X 106 y 1.2 X 107 UFC g-1, cuyos valores son muy similares a los encontrados en la muestra 1. Por lo tanto, la elevada contaminación por mohos en la muestra 1, podría guardar relación directa con el porcentaje de humedad y la actividad de agua en el maíz (Tabla 1).
Acuña et al. (2005), evaluaron muestras de maíz cosechadas en septiembre del 2001, los valores para recuento en placa fueron reportados como incontables. Al analizar la microflora en las muestras del lote de maíz, encontró variedades de especies que incluyeron Aspergillus flavus, A. niger, A. ochraceus, A. tamarii, A. fumigatus, Fusarium moliniforme, Rhizopus spp.,
Penicillium spp. Así mismo, cuando se estudió granos de maíz almacenados en silos bolsa, se aislaron especies fúngicas del género Fusarium, Aspergillus, Penicillium y Eurotium, entre ellos se identificó 18 especies del género Penicillium, 4 del género Fusarium y 2 del género Aspergillus (Castellari et al., 2015).
Aislamiento e identificación del género de mohos
Los hongos endófilos encontrados en muestras de los granos, fueron del género Aspergillus sp., Cladosporium sp., Fusarium sp., Penicillium sp. y Rhizopus sp. En la Figura 1 se observa el desarrollo micelial de las seis especies de mohos aislados a partir de granos de maíz morado. Donde se evidencia el diámetro de crecimiento en milímetros versus el tiempo de incubación.
Figura 1 Desarrollo micelial al día 6 (n=2) de las seis especies. AC-1) Asperguillus cepa 1; FC-1) Fusarium cepa 1; FC-2) Fusarium cepa 2; CC-1) Cladosporium cepa 1; PC-1) Penicillium cepa 1; RC-1) Rhizopus cepa 1.
La especie más representativa fue del género de Fusarium, ya que se identificó dos cepas, diferenciándose uno del otro por el color del pigmento y la velocidad de crecimiento micelial. Cabe precisar que las cepas Asperguillus (AC-1) y Fusarium (FC-2), se aislaron únicamente en la muestra 1, en tanto que la cepa Rhizopus (RC-1) de la muestra 2, el resto de las cepas se encontraron en ambas muestras. En diversos estudios en granos de maíz o cereales se aislaron variadas cepas de Fusarium. El género Fusarium tiene una gran variabilidad, así como los pigmentos difundidos en el micelio de cultivo (purpura blanquecino, violeta, crema blanquecina, crema y rosa magenta), con borde regulares de micelio lanoso y húmedo (Castro et al., 2018).
En la Tabla 6 se describen las características macroscópicas de las colonias aisladas, cada especie con características que la hacen únicas, estas cepas se desarrollaron muy bien el en medio de cultivo PDA a 25 ± 0.2 °C con humedad relativa de 43 % durante seis días.
La distribución micelial fue heterogénea para cada especie identificada, la cepa de Rhrizopus fue la que tuvo mayor velocidad de crecimiento de aproximadamente 18 mm día-1, al día seis superando los 90 mm de la placa, muy seguido la cepa FC-1 con promedio de 79 mm de diámetro. Las demás cepas siguen un patrón similar de desarrollo entre 16.3 a 20.5 mm hasta el día seis. Cruz-Lachica et al. (2017) aisló R. oryzae de muestras de paya, donde el desarrollo micelial fue de 24.6 mm día-1 a 25° C. La Figura 2 muestra las características morfológicas de las cepas aisladas, obtenidas con un microscopio óptico a 40x.
Se observa la cabeza aspergilar pequeña, el conidióforo del cual surge la fiálide y los conidios (AC- 1); las hifas de Cladosporium sostienen las cadenas ramificadas de conidios elipsoides (CC-1); del género Fusarium presentan macroconidios (FC-1) y microconidios (FC-2) producidos a partir de fiálides, los macroconidios son largos en forma de media luna multiceptados; el Penicillum presentan estructura ramificada parecido a un pincel, los conidios se generan de la fiálide que se portan sobre las métulas, las hifas son septadas (PC-1); los mucorales, un grupo amplio donde se incluyen los Rhizopus spp. cuya Figura (RC-1) muestra la estructura típica del esporangio globoso que en su interior contiene decenas de esporas, liberación de esporangiospora. Las características de los macroconidios y micronidios son muy similares a lo aislado de plantas de maíz para el género Fusarium (Manrique, 2014).
Figura 2 Características morfológicas de seis cepas aisladas. Conidióforo, conidios y esporangio teñidas con azul de lactofenol, observados a 40x.
Los géneros identificados como los principales mohos toxigénicos que alteran los alimentos y piensos son Aspergillus, Fusarium, Penicillium y Alternaria (Bangar et al., 2021; Bocate et al., 2021).
El hecho de que se produzca el crecimiento de un moho no implica la presencia de micotoxinas puesto que no todos los hongos son micotoxigénicos. Las micotoxinas son producidas por el moho cuando este se encuentra en la ideofase, fase en la que no se produce crecimiento, pero en la que él permanece metabólicamente activo y no solo afecta al grano del maíz desde el punto de vista nutricional y sensorial, sino que también son consideradas sustancias cancerígenas, representando un problema de salud pública (Martínez, 2018); pueden representar graves amenazas para los seres humano y el ganado, provocando pérdidas económicas (Bangar et al., 2021; Wu, 2022).
CONCLUSIONES
Los granos de maíz evaluados son una fuente proteica importante para la alimentación humana o animal por superar los 8 g 100g-1 de muestra. En las muestras evaluadas se reportan macronutrientes destacando el contenido de antocianinas en las corontas, siendo muy superior con respecto a los granos. El inadecuado manejo de postcosecha y almacenamiento evidencia la presencia de mohos y sus metabolitos, lo que conlleva al deterioro de la calidad comercial y tiende a generar pérdida económica para los productores de la zona. El aislamiento de mohos permitió identificar seis cepas asociadas al deterioro de los granos, además conocer el desarrollo de estos microrganismos para monitorear el manejo dentro de la cadena alimentaria para garantizar la inocuidad.
