Artículo

 

Frecuencia de los síndromes de dispersión de semillas en un gradiente altitudinal de valle interandino en Bolivia

 

Seed dispersal syndromes frequency in an altitudinal gradient ftom an intet-Andean Bolivian valley

 

 

Angel J. Claure-Herrera.¹, Vanesa Serrudo G.¹, Lucia Blanco L.¹*, Yanela C. Echazu T.¹, Daniel N. Flores-Méndez. ^1,2, Eduardo Aguirre M.¹, Stephan G. Beck³, Emilia Garcia E.³, Freddy S. Zenteno-Ruiz ³, Alfredo Fuentes^3,4 & Luis F. Pacheco ⁵*

¹Carrera de Biología, Facultad de Ciencias Puras y Naturales, Universidad Mayor de San Andrés, C/27 Cota Cota, Campus Universitario, La Paz, Bolivia,
²Unidad de Limnología y Recursos Acuáticos, Universidad Mayor de San Simón, Calle Sucre s/n frente al Parque La Torre, Cochabamba, Bolivia
³Herbario Nacional de Bolivia, Instituto de Ecología, Universidad Mayor de San Andrés, Casilla 10077, Correo Central, La Paz, Bolivia
⁴Missouri Botanical Garden, P.O. Box 299, St. Louis, Missouri 63166-0299, USA
⁵Colección Boliviana de Fauna, Instituto de Ecología, Carrera de Biología, Facultad de Ciencias Puras y Naturales, Universidad Mayor de San Andrés, Casilla 10077, Correo Central, La Paz, Bolivia

*Autores de correspondencia: luisfpachecoa@gmail.com, lucia.blanco143@gmail.com

Recibido: 08.07.20, Aceptado: 19.09.20.

 

 

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Resumen

La dispersión es el transporte de las semillas desde el individuo parental hacia otro lugar, donde idealmente puedan establecerse. Existen varias formas de clasificar los síndromes de dispersión y se basan en características morfológicas que están adaptadas al vector de transporte (biótico o abiótico). Este estudio tiene por objetivo evaluar la distribución de frecuencias de los síndromes de dispersión de semillas a lo largo del gradiente altitudinal del valle de La Paz (W Bolivia). Utilizando la lista de especies del valle, se completó la información de los síndromes que presentan las especies y se relacionó su frecuencia con la altitud y el hábito de crecimiento, postulando que los pisos de mayor altitud, que presentarían mayor porcentaje de herbáceas, mostrarán predominancia de dispersión autocórica. Los resultados mostraron que existe un efecto de los pisos altitudinales y el hábito sobre el síndrome de dispersión, según una comparación de modelos (AIC 3077.3 Wi1). La anemocoria fue más frecuente a mayor altitud (65.6%), también se encontró mayor porcentaje de especies con dispersión zoocórica a altitud intermedia y baja (montano, altimontano y andino inferior). La mayor frecuencia de anemocoria fue para especies herbáceas (>50%) y se halló un incremento de zoocoria para las leñosas (arbustos y árboles) con ca. 55%. Es posible postular que nuestros resultados estén explicados, al menos en parte, por la menor disponibilidad de animales dispersores (aves, mamíferos, u otros vertebrados) a mayor altitud.

Palabras clave : Gradiente altitudinal, Hábito de crecimiento, Semillas, Síndromes de dispersión, Valle de La Paz.

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Abstract

Seed dispersal is the movement of seeds from the parental individual to another place, where ideally it can be established. Dispersal syndromes can be categorized in several ways, based upon the vector (biotic or abiotic). This study aimed at analyzing the frequency distribution of seed dispersal syndromes along an altitudinal gradient in the La Paz valley (W Bolivia). Based on the list of plant species for this valley, we completed the information on the dispersal syndrome for those species we were able to gather adequate data and related their frequency with elevation and habit. predicting that the higher altitude regions, which will also present more herbaceous species, will show a greater predominance of autocoric species. Results show an effect of elevation and growth habit on the dispersal syndromes based on model comparison (AIC 3077.3 Wi1). The frequency of anemochory was greater at higher altitude (65.6%), we also found that zoochory was more frequent at intermedíate and low ("montano, altimontano & andino inferior altitudinal") regions. On the other hand, a higher frequency of anemochory was found within herbaceous species (>50%) and also an increase in zoochory for woody (shrubs and trees) with ca. 55%. It is safe to pose that our results can be explained, at least partially, by the lower availability of animal vectors (birds, mammals, or others) at higher altitude.

Key words: Altitudinal gradient, Dispersal syndromes, Growth habit, La Paz valley, Seeds.

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Introducción

La dispersión de semillas es el proceso ecológico que implica el alejamiento de las semillas de su planta parental, lo cual puede tener variados efectos en la distribución y demografía de las plantas, dependiendo de cuán adecuados sean los sitios de deposición para la germinación y establecimiento de plántulas (Howe & Smallwood 1982, De Noir 2002, Wang & Smith 2002, Jara-Guerrero et al. 2011, Correa et al. 2015). Las plantas se reproducen vegetativamente a través de propágulos y sexualmente con diásporas, pudiendo éstas ser esporas o semillas, que van en los frutos, los cuales tienen características particulares para su dispersión; lo que se conoce como síndromes (Smallwood 1982, De Noir 2002, Howe & Nathan 2006).

Los síndromes de dispersión están asociados a factores bióticos y abióticos, y se clasifican en relación al vector que realiza la dispersión de las semillas (Ramírez & Brito 1988, De Noir 2002, Arbeláez & Parrado-Rosselli 2005, Butler et al. 2007, Correa et al. 2015). Entre las formas que utilizan las plantas para la dispersión de sus diásporas hay dos principales: la autocoría, que usa vectores no biológicos tales como la gravedad, el agua y el viento (Howe & Smallwood 1982, Mostacedo et al. 2001, Ozinga et al. 2004, Jara-Guerrero et al. 2011); y la zoocoría, que es la dispersión por animales, principalmente aves y mamíferos, pero también reptiles, peces y algunos invertebrados (Bullock & Primack 1977, Howe & Smallwood 1982, Castro et al. 1994, Galindo-Gonzalez 1998, Ortiz-Pulido et al. 2000, Almeida-Neto 2008).

Existen varios factores (bióticos y abióticos) que influyen en los síndromes de dispersión a nivel local, entre ellos: el hábito de crecimiento, la elevación, la precipitación y la temperatura (Wilson et al. 1990, Cavieres et al. 1999, Sampaio et al. 2016, Velázquez-Escamilla et al. 2019, Tovar et al. 2020). Como consecuencia del marcado gradiente altitudinal que presenta el Valle de La Paz (~3.000 m), se tiene un amplio rango de factores bióticos y abióticos: temperatura, precipitación y hábitos de crecimiento (Beck et al. 2015).

Gran parte de los estudios sobre síndromes de dispersión han sido realizados en zonas de latitudes tropicales, mayormente concentrados en regiones cálidas con bosques secos y bosques húmedos de tierras bajas, en altitudes por debajo de los 1600 msnm (Bullock & Primack 1977, Ramírez & Brito 1988, Galindo-Gonzalez 1998, Wenny & Levey 1998, Ortiz-Pulido et al. 2000, Mostacedo et al. 2001, Arbeláez & Parrado-Rosselli 2005, Seidler & Plotkin 2006, Jara-Guerrero et al. 2011, Correa et al. 2015). Sin embargo, existe poca información para zonas andinas con clima frío como el Valle de La Paz, que presenta un gradiente altitudinal de 2.200 m a más de 5.200 m (Beck et al. 2017). En este contexto, el objetivo del presente trabajo es evaluar la distribución de frecuencias de los síndromes de dispersión de semillas a lo largo del gradiente altitudinal de dicho valle, considerando a los pisos altitudinales y los hábitos de crecimiento de las plantas como nuestras variables explicativas.

Se tiene un conocimiento bastante completo de la flora de Valle de La Paz (Beck et al. 2015), pero en general muy poca información sobre aspectos ecológicos relevantes, como los síndromes de dispersión; particularmente no se ha analizado cuál síndrome es el más común o cómo se distribuyen las plantas en relación a sus síndromes dentro de los pisos altitudinales. Uno de los pocos estudios sobre síndromes de dispersión en ambientes similares a los del Valle de La Paz es el de Cavieres et al. (1999) en la cuenca del río Molina (Chile central), entre 2.100-3.700 m; estos autores hallaron que la predominancia de síndromes de dispersión abióticos aumenta con la altitud. Por otro lado, existen varios estudios que muestran una relación entre el síndrome de dispersión y el hábito de crecimiento, generalmente se encuentra una mayor frecuencia de dispersión por vectores abióticos en especies de hábitos herbáceos (Armesto & Rozzi 1989, Abeláez & Parrado-Roselli 2005, Sampaio et al. 2016). Esto nos lleva a postular que, los pisos de mayor altitud, los cuales presentan mayor abundancia de hábitos herbáceos, presentarán mayor predominancia de plantas que usen vectores abióticos para su respectiva dispersión de semillas.

 

Métodos

Área de estudio

El Valle de La Paz abarca aproximadamente 1.500 km² (entre 16°17'-16°49'S y 68°11'-67°46'O) e incluye la ciudad de La Paz y sus alrededores. Se abre entre el Altiplano, al oeste y la cordillera Oriental, al este; y desemboca hacia el sur en los valles que rodean el nevado Illimani. Tiene una orientación general NO-SE y fue formado por la acción erosiva de dos grandes ríos y sus afluentes, el Choqueyapu y el Palca; que son parte de la cuenca alta del río La Paz y drenan al sistema amazónico. Cerca de esta confluencia el valle alcanza su punto más bajo (alrededor de 2.000 m), mientras que las secciones más altas (> 5.000 m) se encuentran en la cordillera de La Paz, que determina su límite oriental (Miranda Torrez et al. 2017, Moya et al. 2017). Es importante notar, en el contexto de nuestro estudio, que los pisos ubicados a mayor altitud presentan mayor humedad y esta tiende a decrecer hacia las regiones más bajas del valle (Lorini 1991, Beck et al. 2015).

El amplio gradiente altitudinal y la ubicación del Valle de La Paz en la franja tropical condicionan la existencia de una importante riqueza de tipos de ecosistemas y especies (López 2010, Beck et al. 2015). En una superficie de 1470 km², hasta marzo de 2015, se tienen registradas 1.348 especies de plantas vasculares, de las cuales 938 (69.6%) son nativas (896 Angiospermae, 3 Gymnospermae y 39 Pteridophyta) y 410 introducidas (389 Angiospermae, 20 Gymnospermae y 1 Pteridophyta, Beck & Zenteno-Ruiz 2015). La diversidad de especies y ambientes ha sido zonificada bajo diferentes clasificaciones ecológicas y biogeográficas, revisadas por Beck et al. (2015), quienes definen seis pisos altitudinales (nival, subnival, andino superior, andino inferior, altimontano y montano), que representan tres ecorregiones (Altoandino, Puna y Valles secos; tabla 1, Fig. 1).

 

Como indican Beck et al. (2015), el hombre y sus actividades modificaron la vegetación originaria del valle, particularmente en los pisos montano y altimontano. En el fondo del valle, donde debería haber un bosque seco con especies de Prosopis, Vachelia, Caesalpinia, dominan ahora matorrales bajos con diversas asteráceas como Pluchea odorata, Viguiera australis, Tessaria fastigiata; aunque también persisten las especies mencionadas arriba junto con varias cactáceas y bromeliáceas. Restos de la vegetación nativa se encuentra más frecuentemente al borde de las chacras, en laderas y en quebradas. En las quebradas y depresiones húmedas dominan arbustales de asteráceas con especies de Baccharis, Ageratina, Chromolaena, y más raramente Minthostachys acutifolia y Ribespentlandii. En la parte alta dominan pajonales con arbustos dispersos de Baccharis tola. Más arriba en el andino superior, en el límite de crecimiento de árboles y arbustos altos, dominan las gramíneas, formando pajonales y céspedes bajos, entremezclados con hierbas de asteráceas, brasicáceas, cariofiláceas, gencianáceas, rosáceas, rubiáceas, pero también algunas efedráceas.

La biodiversidad del Valle de La Paz responde en parte a la compleja topografía del mismo, que genera microclimas locales. Por ejemplo, la existencia de laderas frías y húmedas por su orientación norte y laderas cálidas y áridas por su orientación sur (López 2010, Beck et al. 2015); o laderas más húmedas por su proximidad a ambas exposiciones (p.e. la Cumbre, en la parte más alta del valle) en la cordillera La Paz, por donde ingresa la humedad proveniente de los Yungas y la Amazonia al Valle de La Paz (Miranda Torrez et al. 2017).

Obtención de datos

Se utilizó como base la lista de especies de plantas del Valle de La Paz del Herbario Nacional de Bolivia (Beck & Zenteno-Ruiz 2015), pero se trabajó solamente con las especies vasculares nativas, pues la distribución de las exóticas resulta principalmente de las actividades del ser humano; cabe resaltar que dicha lista ya contaba con la información del hábito. La información sobre los

síndromes de dispersión se obtuvo del conocimiento de los coautores que participaron en la elaboración de la base de datos y otros expertos. Esta información se basó en las observaciones propias de cada investigador y la morfología de los frutos y semillas. Algunas especies fueron categorizadas en base a bibliografía (Ulibarri 1987, Ramírez & Brito 1988, Arambarri 2002, Jara-Guerrero et al. 2011, Da Silva et al. 2015) y bases de datos como GBIF (https://www.gbif.org/ visitado en abril 2019), Trópicos (https://www.tropicos.org/ visitado en abril 2019) y Seed Information Data base (SID) (https://data.kew.org/sid/ visitado en abril 2019).

Las especies se clasificaron según su síndrome de dispersión en cinco categorías: anemocoria (dispersión por viento), autocoria que incluye barocoria o balística (dispersión por gravedad), hidrocoria (dispersión por agua), endozoocoria (dispersión en el interior del tracto digestivo de animales) y epizoocoria (cuando las semillas se adhieren físicamente a la piel, pelos o patas de animales). Se estableció una base de datos con la información de 639 especies de plantas distribuidas en un rango altitudinal de 2.200-5.200 m, para las cuales pudimos obtener información sobre su estrategia de dispersión de semillas, para poder incluirla dentro de uno de los síndromes (ver Tabla S1 en Anexo 1).

Análisis de datos

Para visualizar y describir la distribución de los síndromes en relación a la altitud y el hábito, se cuantificaron las frecuencias de cada uno de los síndromes considerando los pisos altitudinales de Beck et al. (2015, ver Tabla 1), con los que se elaboró un gráfico con el paquete ggplot2 en el programa R (R Core Team 2018). Las especies que presentaron más de un síndrome de dispersión o aquellas presentes en varios pisos altitudinales se tomaron en cuenta como datos válidos en cada categoría correspondiente. Por ejemplo, si la especie A está en dos pisos altitudinales, cuenta para ambos pisos. Si la especie B es dispersada tanto por autocoria, como por zoocoria, se la cuenta como especie válida para ambos síndromes. Adicionalmente, se realizó un análisis de regresión logística o GLM multinomial (Distribución multinomial, enlace "logit", función multinom{nnet} en R), con la frecuencia de cada síndrome de dispersión como variable dependiente, la altitud (piso altitudinal) y el hábito como variables independientes. Se compararon dos modelos: el modelo nulo, y el modelo que tiene como parámetro a la altitud, por medio de un test de LTR (likelihood ratio test for multinomial models), para cuantificar el posible efecto de la altitud y el hábito en la distribución de los síndromes de dispersión (Augustin et al. 2001).

 

Resultados

Efecto de la altitud y el hábito o forma de crecimiento

El modelo que incluyó a los pisos altitudinales y el hábito se ajusta mejor a los datos que los modelos parciales y el modelo nulo (Tabla 2), lo cual se confirma por la prueba de razón de verosimilitud entre los dos modelos (LRT: x²= 165.5; gl=32, p< 0.001). Esto refuerza la idea de que existe un efecto de la altitud y hábito de crecimiento sobre la distribución de los síndromes de dispersión.

La anemocoria es el síndrome más frecuente a lo largo de todo el gradiente estudiado, con un máximo de presencia en el piso subnival y un decrecimiento hacia el piso altimontano; sin embargo, vuelve a retomar mayor frecuencia en el piso montano, el de menor altitud. Las especies dispersadas por frugívoros (endozoocoria) mantienen una segunda posición en los tres pisos de menor altitud (entre 21-23%), para luego reducir su frecuencia hasta un mínimo en el piso subnival. La autocoria y la epizoocoria muestran un patrón similar dentro los tres pisos de menor altitud en el valle (montano, altimontano y andino inferior). Finalmente, las especies dispersadas por agua sólo estuvieron presentes en los pisos de mayor altitud (andino superior y subnival; Fig. 2).

Entre las especies con hábitos arbustivos y herbáceos el síndrome de anemocoria fue el más frecuente (alrededor de 50%), pero disminuyó al tratarse de los árboles (25%). El único hábito que presentó hidrocoria fue el herbáceo, aunque su frecuencia fue muy baja (< 5%). La epizoocoria sólo estuvo presente en arbustos y hierbas, en ambos casos con frecuencias < 10%. Existe un notable incremento de endozoocoria en especies de hábitos más leñosos. Finalmente, la autocoria fue más frecuente en árboles y arbustos (Fig. 3).

 

Discusión

Varios estudios reportan que el síndrome de dispersión está claramente asociado con los gradientes térmicos y de precipitación, dependientes de la altitud y latitud. Por ejemplo, en un estudio en el bosque Atlántico se halló que la endozoocoria es más frecuente a menor elevación y mayor precipitación (Almeida-Neto et al. 2008); por otro lado, la anemocoria tiende a ser más frecuente a mayor elevación (Chapman et al. 2016, Sampaio et al. 2016). El patrón general de los síndromes de dispersión en el Valle de La Paz, según los pisos altitudinales, muestra que la anemocoria es más frecuente en las zonas más altas del valle, lo cual coincide con nuestra predicción. Esta tendencia es muy frecuente en ambientes alpinos y andinos, donde se ve claramente una mayor presencia de anemocoria, a comparación de otros tipos de síndromes (Simpson & Todzia 1990, Willson et al. 1990, Cavieres et al. 1999). También se resalta la disminución de la frecuencia de plantas con semillas dispersadas por animales con la altitud, patrón ya reportado para regiones andinas (Cavieres et al. 1999, Tovar et al. 2020). Estos patrones generales podrían explicarse por las condiciones climáticas del gradiente altitudinal del valle, con mayor temperatura en las partes bajas, pero menor humedad, y temperaturas más bajas con un aumento de la humedad a medida que incrementa la altitud. Un respaldo a este mecanismo proviene del reciente estudio de Tovar et al. (2020), quienes hallan que la anemocoria es la forma de dispersión más frecuente en las 486 especies analizadas en 49 cumbres andinas de la red internacional de cambio climático GLORIA.

En el valle de La Paz existen presiones ambientales desfavorables, como la alta radiación UV (incremento del 7% cada 1.000 m de altura), baja precipitación (500-1.000 mm anuales), bajas temperaturas (disminución del promedio anual en 0.6°C cada 100 m de altitud) y fuertes vientos (3-10 m/s) (Ramírez et al. 1995, Zaratti et al. 2003, Torrez et al. 2006, Beck et al. 2015, Miranda 2017). Estas condiciones reducirían la disponibilidad de agua para las plantas, particularmente por menor precipitación hacia las zonas bajas y menores temperaturas hacia la zona alta del valle.

Las plantas dispersadas por animales parecen ser más frecuentes en ambientes con clima relativamente más cálido (Sampaio et al. 2016, Velázquez-Escamilla et al. 2019, Tovar et al. 2020), lo cual permite proponer como hipótesis que, las bajas temperaturas y la disponibilidad de agua representan condiciones desfavorables para que las plantas desarrollen frutos carnosos, debido a que las mismas necesitan almacenar agua entre los tejidos de sus lóculos (Coombe 1976). Es decir, los frutos carnosos son más costosos para la planta, lo cual exige condiciones favorables para el desarrollo de esos órganos y es más frecuente en especies de hábito arbóreo o arbustivo (Ramírez 1993). Adicionalmente, las presiones ambientales cambian con la elevación. La radiación UV aumenta con la elevación (Zaratti et al. 2003) y la precipitación pluvial tiende a reducirse hacia las zonas más bajas, por un efecto de sombra orográfica de lluvia (Beck et al. 2015, Navarro 2002). Los vientos más fuertes se originan en las cabeceras del valle, durante el atardecer y la noche y tienden a ser más intensos en las partes más altas del valle (Beck et al. 2015), lo que claramente, parece favorecer a un síndrome anemocórico y explicaría que ése sea el más frecuente a lo largo del gradiente altitudinal examinado.

Es posible que el fenómeno de movimiento de vientos tipo bonancible, que se produce en el gradiente del sitio de estudio, genere una fuerza que favorezca a la dispersión de semillas del tipo anemocóricas. Un influjo neto de masas de aire caliente y húmedo se produce desde la región baja del valle hacia el altiplano durante el día y una más débil de retorno se produce durante la noche (Torrez et al. 2006). Estos regímenes de viento facilitarían la dispersión de semillas de especies que estén adaptadas para aprovechar esa energía para su dispersión, lo cual coincide con lo propuesto por Howe & Smallwood (1982).

La elevada frecuencia de semillas anemocóricas a lo largo de todo el gradiente estudiado sugiere adaptaciones a una baja inversión energética para la producción de semillas a ser dispersadas por el viento, la cuales deben ser livianas (Dalling 2002). Por otro lado, la baja frecuencia de diásporas carnosas en el Valle de La Paz está relacionada probablemente con condiciones desfavorables para su producción, como bajas temperaturas, escasas precipitaciones y la casi ausencia de áreas con bosque (Willson et al. 1990, Ramírez 1993, Yu et al. 2017, Zhao et al. 2018).

La frecuencia del síndrome de dispersión por anemocoria es mayor al 40% en todos los pisos altitudinales, lo cual supera lo reportado en otros estudios realizados en pastizales alpinos de Nueva Zelanda (28%) y Australia (13%) (Wilson et al. 1990), pero coincide con lo reportado por Tovar et al. (2020) quienes hallaron que una mediana de 45.8% de las especies en sus comunidades son anemocóricas. Es interesante notar que las 49 comunidades analizadas por Tovar et al. (2020) son solamente aquellas de cumbres a elevaciones > 3.200 m. Es decir, el rango altitudinal abarcado por nuestro estudio es mayor, aunque prácticamente no tiene variación latitudinal. Se ha sugerido que las temperaturas más altas explican gran parte de la variación en la distribución de frecuencias de sus síndromes de dispersión (Wilson et al. 1990, Caviers et al. 1999, Sampaio et al. 2016, Velazquez-Escamilla et al. 2019, Tovar et al. 2020). En nuestro caso, las zonas más bajas son más cálidas (en promedio, la temperatura media en el Valle de La Paz decrece 0.65°C por cada 100 m de incremento en altitud, Lorini 1991), lo cual debería resultar en un incremento en la frecuencia de especies con síndrome zoocórico hacia las zonas más bajas del valle. Esto se cumple, pero sólo hasta el piso altimontano, para luego mostrar una nueva reducción de la frecuencia de especies zoocóricas en el piso más bajo del valle. En este caso, podría ser la humedad el factor que explique este resultado. Como ya se mencionó, la humedad es mayor en los pisos altitudinales de mayor elevación y tiende a decrecer hacia zonas más bajas (Lorini 1991, Beck et al. 2015) y la menor precipitación ocurre en los valles de Mecapaca (Lorini 1991), correspondientes al piso montano. De esa manera, el piso montano presenta mayores temperaturas, por su menor altitud, pero recibe menor precipitación, lo cual podría incidir nuevamente en una limitación para la producción de frutos carnosos, que atraigan a los frugívoros, tal como indican Wilson (1989) y Wilson et al. (1990).

La estrategia de reproducción mediante formación de frutos carnosos tiene ciertos beneficios en cuanto a la dispersión por zoocoria, tales como: mayores tasas de germinación (aunque este patrón no es absoluto), mayor probabilidad de llegar a hábitats no ocupados y un incremento del flujo génico (Fedriani & Suarez-Esteban 2015, Galindo-Gonzales 1998, Ortiz-Pulido et al. 2000, Almeida-Neto et al. 2008, Nowak et al. 2019). Nosotros reportamos una presencia menor al 30% de dispersión por zoocoria en todos los pisos altitudinales, teniendo la mayor presencia en el piso altimontano (27%) que es el porcentaje más alto reportado para ambientes de altura en la literatura (Wilson et al. 1990, Cavieres et al. 1999). La mayor frecuencia de zoocoria en los pisos intermedios (montano, altimontano y andino inferior) coincide con la diversidad de especies frugívoras, tanto aves (Montaño & Garitano-Zavala 2015), como mamíferos (Moya et al. 2015) en dichos pisos de nuestro sitio de estudio. Queda por confirmar si la diversidad funcional (por ejemplo, morfología del pico en aves) de frugívoros en el Valle de La Paz sigue el mismo patrón, de mayor diversidad a menores elevaciones, lo cual ya se reportó, pero en un sitio de bosque lluvioso tropical en Perú (Nowak et al. 2019).

Finalmente, la hidrocoria aparece en mayor porcentaje en el piso Andino superior, lo cual concuerda con la presencia de suelos saturados de agua; particularmente los bofedales (García 1991 y Beck et al. 2015). Tovar et al. (2020) hallaron mayor frecuencia de especies dispersadas por agua en cumbres más frías, lo cual coincide con nuestros pisos andino superior y subnival, que fueron los únicos donde se hallaron especies dispersadas por agua.

El síndrome de dispersión estuvo asociado al hábito de crecimiento, con mayor frecuencia de anemocoria en hierbas, lo que respalda nuestra predicción. Esto coincide con otros estudios que hallaron mayor frecuencia de autocoria y anemocoria en plantas no leñosas (Armesto & Rozzi 1989, Wilson et al. 1990, Aizen & Ezcurra 1998, Sampaio et al. 2016, Tovar et al. 2020), pero esta tendencia es afectada, a su vez, por las condiciones ambientales locales (Armesto & Rozzi 1989, Almeida-Neto et al. 2008, Velázquez-Escamilla et al. 2019, Tovar et al. 2020).

Las hierbas presentaron alrededor de 50 % de síndrome anemocorico, lo cual supera lo reportado para herbáceas en otros estudios (10 - 40%, Armesto & Rozzi 1989, Wilson et al. 1990, Abelaez & Parrado-Roselli, Sampaio et al. 2016). Sin embargo, nuestros resultados están en el límite superior reportado por Tovar et al. (2020), quienes hallaron frecuencias entre 25-50% de anemocoria en herbáceas; lo cual sugiere que la anemocoria es más frecuente en herbáceas de ambientes andinos neotropicales. El hábito arbustivo presentó una frecuencia similar al herbáceo en anemocoria, pero en este caso fue superior a lo reportado hasta el momento (3-20%, Armesto & Rozzi 1989, Wilson et al. 1990, Sampaio et al. 2016, Tovar et al. 2020). La frecuencia de anemocoria en árboles para el Valle de La Paz (25%) está dentro el rango reportado por otros estudios (3-30%, Armesto & Rozzi 1989, Wilson et al. 1990, Sampaio et al. 2016, Tovar et al. 2020).

Para el caso de dispersión con vectores bióticos, la epizoocoria solo estuvo presente en hierbas y arbustos (también reportado por Tovar et al. 2020), con no más del 10 % de frecuencia, lo que se asemeja a lo reportado para ambientes similares (Wilson et al. 1990, Tovar et al. 2020). En el caso de endozoocoria se observó mayor frecuencia en especies de arbustos y árboles (30-50%), lo cual no coincide con lo reportado para ambientes andinos neotropicales (<15%, Tovar et al. 2020). Sin embargo, es similar a la de ambientes Alpinos de Nueva Zelanda, entre 20-50% (Wilson et al. 2020), y ambientes más húmedos, 40-70% (Armesto & Rozzi 1989, Batalha & Mantovani 2000, Parrado-Roselli 2005, Cortez-Flores et al. 2012, Sampaio et al. 2016). El síndrome de endozoocoria estuvo menos representado en hierbas (15 %), siendo esta tendencia frecuente para ambientes andino-alpinos e incluso lugares más húmedos, generalmente < 30% (Wilson et al. 1990, Batalha & Mantovani 2000, Sampaio et al. 2016, Tovar et al. 2020).

Finalmente, el síndrome de hidrocoria no fue muy frecuente (< 5%, sólo en hierbas), aunque no es considerado en la mayoría de los estudios, muestra la misma tendencia que lo reportado para ambientes andinos (< 10%, Tovar et al. 2020). Futuros estudios podrían indagar sobre el efecto de la diversidad funcional de las especies de plantas y animales sobre los patrones de frecuencias de los síndromes de dispersión o si el patrón hallado en este estudio difiere entre familias.

 

Conclusiones

De acuerdo a la predicción, la anemocoria en el valle de La Paz se hace más frecuente hacia los pisos de mayor elevación; aunque también lo es en el piso de menor elevación; y es más frecuente en especies de hábitos herbáceos. La mayor importancia de la anemocoria con el incremento en la altitud y hábito herbáceo coincide con la menor frecuencia de especies dispersadas por endozoocoria, lo cual coincide también con una menor riqueza de especies frugívoras, potencialmente dispersoras.

 

Agradecimientos

Agradecemos los comentarios de dos revisores anónimos a aclarar y mejorar este manuscrito.

 

Referencias

Aizen, M. A. & C. Ezcurra. 1998. High incidence of plantanimal mutualism in the woody flora of the temperate forest of southern south America: biogeographical origin and present ecological significance. Ecologia Austral 8: 217-236.

Arambarri A. M. 2002. Morfología, anatomía y formaciones cristalinas en especies del género Senna, Sección Chamaefistula de la Argentina (Leguminosae-Caesalpinioideae- Cassieae-Cassinae). Tesis doctoral, Universidad Nacional de la Plata, La Plata.        [ Links ]

Almeida-Neto M., F. Campassi, M. Galetti, P. Jordano & A. Oliveira-Filho. 2008. Vertebrate dispersal syndromes along the Atlantic forest: broad-scale patterns and macroecological correlates. Global Ecology and Biogeography 17(4): 503–513.

Arbeláez M.V. & A. Parrado-Rosselli. 2005. Seed dispersal modes of the sandstone plateau vegetation of the Middle Caquetá River region, Colombian Amazonia. Biotropica 37(1): 64–72.

Armesto, J. J. & R. Rozzi. 1989. Seed dispersal syndromes in the rain forest of Chiloe: evidence for the importance of biotic dispersal in a temperate rain forest. Journal of biogeography 16(3): 219-226.

Augustin, N., R. Cummin & D. French. 2001. Exploring spatial vegetation dynamics using logistic regression and a multinomial logit model. Journal of Applied Ecology 38: 991–1006.

Batalha, M.A. & W. Mantovani. 2000. Reproductive phenological patterns of Cerrado plant species at the Pé-de-gigante reserve (Santa Rita Do Passa Quatro, SP, Brazil): a comparison between the herbaceous and woody floras. Revista Brasilera de Biología. 60(1): 129-145.

Blake, J. G., & B. A. Loiselle, 2000. Diversity of birds along an elevational gradient in the Cordillera Central, Costa Rica. The Auk 117(3): 663-686.

Beck, S.G. & F.S. Zenteno -Ruiz. 2015. Las plantas del Valle de La Paz. pp. 304 -372. En: Moya I., R. Meneses & J. Sarmiento (eds.) Historia Natural de un valle en los Andes: La Paz. Instituto de Ecología y Museo Nacional de Historia Natural, La Paz.

Beck, S., E. García, E.L.N., Thompson, R.I. Meneses, F. Zenteno, R.P. López & A. Fuentes. 2015. Paisajes, eco-regiones y vegetación. pp. 113-158. En: Moya I., R. Meneses & J. Sarmiento (eds.) Historia Natural de un valle en los Andes: La Paz. Instituto de Ecología y Museo Nacional de Historia Natural, La Paz.

Bonte, D., H. Van Dyck, J.M. Bullock, A. Coulon, M. Delgado, M. Gibbs, V. Lehouck, E. Matthysen, K. Mustin, M. Saastamoinen, N. Schtickzelle, V.M. Stevens, S. Vandewoestijne, M. Baguette, K. Barton et al. 2012. Costs of dispersal. Biological Reviews 87(2): 290–312.

Bullock, S.H. & R.B. Primack. 1977. Comparative experimental study of seed dispersal on animals. Ecology 58(3): 681-686.

Butler, D.W., R.J. Green, D. Lamb, W.J.F. McDonald & P.I. Forster. 2007. Biogeography of seed-dispersal syndromes, life-forms and seed sizes among woody rain-forest plants in Australia’s subtropics. Journal of Biogeography 34(10): 1736–1750.

Castro, S.A., S.I. Silvia, P.L. Meserve, J.R. Gutierrez, L.C. Contreras & F.M. Jaksic. 1994. Frugivoría y dispersión de semillas de pimiento (Schinus molle) por el zorro culpeo (Pseudalopex culpaeus) en el Parque Nacional Fray Jorge (IV Región, Chile). Revista Chilena de Historia Natural 67: 169- 176.

Cavieres L.A., C. Papic & C. Castor. 1999. Variación altitudinal en los sindromes de dispersion de semillas de la vegetación andina de la cuenca del rio Molina, Chile central (33°S). Gayana Botanica 56(2): 115-123.

Chapman, H., N.J. Cordeiro, P. Dutton, D. Wenny, S. Kitamura, B. Kaplin, F.P.L. Melo & M.J. Lawes. 2016. Seed-dispersal ecology of tropical montane forests. Journal of tropical ecology 32: 1-18.

Coombe, B.G. 1976. The development of fleshy fruits. Annual Review Plant Physiology 27(1): 507-528.        [ Links ]

Correa, D.F., E. Alvarez & P.R. Stevenson. 2015. Plant dispersal systems in Neotropical forests: availability of dispersal agents or availability of resources for constructing zoochorous fruits? Global Ecology and Biogeography 24(2): 203–214.

Cortés-Flores, J., E. Andresen, G. Cornejo-Tenorio & G. Ibarra-Manríquez. 2013. Fruiting phenology of seed dispersal syndromes in a Mexican Neotropical temperate forest. Forest Ecology and Management. 289: 445-454.

Cuesta, F., P. Muriel, L.D. Llambí, S. Halloy, N. Aguirre, S. Beck, J. Carilla, R.I. Meneses, S. Cuello, A. Grau, L.E. Gámez, J. Irazábal, J. Jácome, R. Jaramillo, L. Ramírez et al. 2017. Latitudinal and altitudinal patterns of plant community diversity on mountain summits across the tropical Andes. Ecography 40(12): 1–14.

Da Silva, A. C., A.M. Siegloch & J.N. Cardoso. 2015. Anatomia do lenho de Senegalia visco (Lorentz ex Griseb.) Seigler & Ebinger (Fabaceae). Balduinia 47: 19-23.

Dalling, J.W. 2002. Ecología de semillas. pp. 345-3.75. En. Guariguata, M.G. & G.H. Kattan (eds.) Ecología y conservación de bosques neotropicales. LUR. San José.

De Noir F.A., S. Bravo & R. Abdala. 2002. Mecanismos de dispersión de algunas especies leñosas nativas del Chaco Occidental y Serrano. Quebracho 9: 140-150.

Fedriani, J.M. & A. Suarez-Esteban. 2015. Frutos, semillas, y mamíferos frugívoros: diversidad funcional de interacciones poco estudiadas. Ecosistemas 24(3): 1-4.

Galindo-Gonzalez, J. 1998. Dispersión de semillas por murciélagos: su importancia en la conservación y regeneración del bosque tropical. Acta Zoológica Mexicana 73: 57-74.        [ Links ]

García, E. 1991. Flora de la ciudad de La Paz. pp. 151-168. En: E. Forno & M. Baudoin (eds.) Historia Natural de un Valle en Los Andes: La Paz, Instituto de Ecología, Universidad Mayor de San Andrés, La Paz.

Garitano, A. & M.I. Gómez, M. I. 2015. Aves del valle de La Paz. pp. 539-670 En: Moya I., R. Meneses & J. Sarmiento (eds.) Historia Natural de un valle en los Andes: La Paz. Instituto de Ecología y Museo Nacional de Historia Natural, La Paz.

Global Biodiversity Information Facility. Sitio web: https://www.gbif.org/ visitado en abril de 2019.

Howe, H.F. & J. Smallwood. 1982. Ecology of seed dispersal. Annual Review of Ecology and Systematics 13(1): 201-228.

Jara-Guerrero, A., M. De la Cruz & M. Méndez. 2011. Seed dispersal spectrum of woody species in South Ecuadorian dry forests: environmental correlates and the effect of considering species abundance. Biotropica 43(6): 722-730.

López, R.P. 2010. Los pisos de vegetación y flora. pp 21-36. En: Ergueta Sandoval P. & K. Aranda Álvarez (eds.) Transitando la diversidad: Paisajes Naturales y Culturales del Municipio de La Paz. TRÓPICO. Municipio de La Paz. FUNDESNAP. La Paz.

Lorini, L.J. 1991. Clima. pp 27-46. En: Forno, E & M. Baudoin (eds.) Historia Natural de un Valle en los Andes, La Paz. Quipus, La Paz.

Melcher, I., F. Bouman & A.M. Cleef. 2000. Seed dispersal in páramo plants: epizoochorous and hydrochorous taxa. Plant Biology 2(1): 40–52.

Miranda Torrez, G., S. Campero Marín & O. Chura Mamani. 2017. Caracterización del clima del valle de la ciudad de La Paz. pp 21-24. En: En: Moya I., R. Meneses & J. Sarmiento (eds.) Historia Natural de un valle en los Andes: La Paz. Instituto de Ecología y Museo Nacional de Historia Natural, La Paz.

Montaño-Centellas, F.A. & Á. Garitano-Zavala. 2015. Andean bird responses to human disturbances along an elevational gradient. Acta Oecologica 65: 51-60.

Mostacedo, B., M. Pereira & T.S. Fredericksen. 2001. Dispersión de semillas anemócoras y autócoras durante la época seca en áreas con aprovechamiento forestal en un bosque seco tropical. Ecología en Bolivia 36: 3-16.

Moya, M.I., E. Aliaga-Rossel, A. Rico, R. Galeòn & J. Salazar-Bravo. 2015. Los mamíferos del valle de La Paz. pp. 671-722- En: Moya, M.I., R. I. Meneses & J. Sarmiento (eds.) Historia Natural de un Valle en Los Andes: La Paz. Museo Nacional de Historia Natural, La Paz, Bolivia.

Moya, M.I., R. I. Meneses & J. Sarmiento (eds.). 2017. Historia natural del valle de La Paz. Tercera Edición. Museo Nacional de Historia Natural, La Paz.

Nathan, R. 2006. Long-distance dispersal of plants. Science 313(5788):786-788.        [ Links ]

Navarro, G. 2002. Provincia biogeográfica de la puna peruana. pp. 243–277. En: Navarro, G. y M. Maldonado. Geografía Ecológica de Bolivia: Vegetación y Ambientes Acuáticos. Centro de Ecología Difusión Simón I. Patiño, Santa Cruz.

Nowak, L., W.D. Kissling, I.M. Bender, D.M. Dehling, T. Töpfer, K. Böhning‐Gaese & M. Schleuning. 2019. Projecting consequences of global warming for the functional diversity of fleshy‐fruited plants and frugivorous birds along a tropical elevational gradient. Diversity and Distributions 25(9): 1362-1374.

Ortiz-Pulido, R., J. Laborde & S. Guevara. 2000. Frugivoría por aves en un paisaje fragmentado: Consecuencias en la dispersión de semillas. Biotropica 32(3): 473-488.

Ozinga, W.A., R.M. Bekker, J.H.J. Schaminee & J.M. Van Groenendael. 2004. Dispersal potential in plant communities depends on environmental conditions. Journal of Ecology 92(5): 767–777.

R Core Team. 2018. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL https://www.Rproject.org/.        [ Links ]

Ramírez, N. & Y. Brito. 1988. Síndromes de dispersión de una comunidad de pantanos de palmeras (morichal) en los altos llanos centrales venezolanos. Revista Chilena de Historia Natural 61: 53-60.

Ramírez, N. 1993. Producción y costo de frutos y semillas entre formas de vida. Biotropica 25: 46-60.        [ Links ]

Sampaio, I.J., F.R. Martins, C.F. Verola & I.R. da Costa. 2016. Variation in plant-animal interaction along and elevation gradient of moist forest in a semiarid area of Brazil. Acta Botanica Brasilica 30(1): 27-34.

SID (Seed Information Database). Sitio web: https://data.kew.org/sid/ visitado en abril 2019.

Seidler, T.G. & J.B. Plotkin. 2006. Seed dispersal and spatial pattern in tropical trees. PLoS Biology 4(11): 2132-2137.

Simpson, B.B. & C.A. Todzia. 1990. Patterns and processes in the development of the high Andean flora. American Journal of Botany 77(11): 1419-1432.

Torrez, R., F. Ghezzi & E. Palenque. 2006. Las carácterísticas del viento en el valle del río de La Paz en período 2003-2004: Parte I, descripción. Revista Boliviana de Física 12: 38-42.

Tovar, C., I. Melcher, B. Kusumoto, F. Cuesta, A. Cleef, R.I. Meneses, S. Halloy, L. D. Llambi, S. Beck, P. Muriel, R. Jaramillo, J. Jacome & J. Carilla. 2020. Plant dispersal strategies of high tropical alpine communities across the Andes. Journal of Ecology. doi: 10.1111/1365-2745.13416

Tropicos. Sitio web: https://www.tropicos.org/ visitado en abril 2019

Ulibarri, E. 1987. Notas sobre Caesalpina y Hoffmannseggia (Leguminosae-Caesalpiniodeae). Darwiniana 28(1-4): 231-235.        [ Links ]

Van der Pijl, L. 1982. Principles of dispersal in higher plants. 3ra edic. Springer, Berlin Heidelberg.        [ Links ]

Wang, B.C. & T.B. Smith. 2002. Closing the seed dispersal loop. Trends in Ecology & Evolution17(8):8–10.

Velázquez-Escamilla, T.L., C. Diaz-Castelazo, B. Ruiz-Guerra & N. Velázquez-Rosas. 2019. Síndromes de dispersion de semillas en comunidades de bosque mesófilo de montaña, en la region central de Veracruz, México. Botanical Sciences 97(4): 568-578.

Wenny, D.G. & D.J. Levey. 1998. Directed seed dispersal by bellbirds in a tropical cloud forest. Proceedings of the National Academy of Sciences 95(11): 6204-6207.

Wilson, M.F., B.L. Rice & M. Westoby. 1990. Seed dispersal spectra: a comparison of temperate plant communities. Journal of Vegetation Science 1(4): 547-562.

Wilson, M.F., A. K. Irvine & N.G. Walsh. 1989. Vertebrate dispersal syndromes in some Australian and New Zealand plant communities, with geographic comparisons. Biotropica 21(2): 133-147.

Yu, S., O. Katz, W. Fang, D. Li, W. Sang & C. Liu. 2017. Shift of fleshy fruited species along elevation: temperature, canopy coverage, phylogeny and origin. Scientific Reports 7: 40417.

Zaratti, F., R.N. Forno, J. Garcia Fuentes & M.F. Andrade. 2003. Erythemally weighted UV variations at two high‐altitude locations. Journal of Geophysical Research: Atmospheres 108(9). doi: 10.1029/2001JD000918

Zhao, Y., H. Cao, W. Xu, G. Chen, J. Lian, Y. Du & K. Ma. 2018. Contributions of precipitation and temperature to the large scale geographic distribution of fleshy-fruited plant species: growth form matters. Scientific reports 8(1): 17017.