Introducción

Los animales de producción, generalmente alojan una serie de parásitos en el tracto gastrointestinal (GI), particularmente helmintos, causantes de parasitismo clínico o subclínico, afectando negativamente su estado de salud, ocasionando enormes pérdidas económicas a la industria ganadera, además afectan el desempeño productivo y reproductivo del ganado¹. Los helmintos son endoparásitos clasificados en 2 grupos principales: nematodos (gusanos redondos) y platelmintos (gusanos planos), estos últimos se subdividen en trematodos (trematodos) y cestodos (tenias), que pueden exhibir ciclos de vida complejos, involucrando a uno o más hospederos intermedios que alojan fases juveniles y uno definitivo, donde se encuentran los parásitos sexualmente maduros².

El género Moniezia pertenece a la familia Anoplocephalidae dentro del orden Cyclophyllidea, caracterizado por ausencia de ganchos y rostelo, su cuerpo consta de un pequeño escólex anterior, cuello, seguido por estróbilo de cadena larga con patrón específico para cada especie³. Las especies de Moniezia constituyen un grupo cestodos con distribución mundial, causantes de enfermedades intestinales en especies rumiantes, caracterizadas por disminución de la producción animal y, en algunos casos, la muerte⁴.

Desde la descripción del género por Blanchard en 1891 fueron incluidas 11 especies, pero posteriormente fueron agregadas 6 especies, sin embargo, independientemente del número de especies registradas, Moniezia benedeni (Moniez, 1879) y Moniezia expansa (Rudolphi, 1810) siguen siendo las 2 especies más importantes, con niveles de prevalencia que van del 1 al 21 %, en varias regiones geográficas o diferentes estaciones de estas regiones⁵.

M. expansa se ubica comúnmente en el intestino delgado de bovinos, ovinos, caprinos, venados, entre otros, frecuentemente los animales maduros por lo general no presentan síntomas clínicos, mientras que los animales jóvenes son más susceptibles y desarrollan heces blandas, que luego se convierten en diarreicas, acompañadas de mucosidad, segmentos del parásito y pueden sufrir obstrucción intestinal, torsión intestinal e inclusive ruptura intestinal⁶. M. benedeni principalmente un parásito del ganado, al igual que M. expansa, se presentan con mayor frecuencia en animales de menos de 6 a 8 meses, mientras que animales mayores tienden a ser menos susceptibles, después de los 2 años, rara vez tienen más de uno o pocos gusanos⁷.

En este artículo se presenta una revisión sobre la importancia de M. expansa y M. benedeni como parásitos gastrointestinales (PGI) en rumiantes, además se presenta una discusión sobre los problemas taxonómicos en ambas especies con los aportes que tuvo la biología molecular para dilucidar las confusiones de identificación de ambas especies.

Materiales y métodos

El presente artículo se basó en una revisión bibliográfica sistemática sobre la información actual de M. expansa y M. benedeni en infecciones GI en rumiantes, fue abordada bajo un enfoque cualitativo de diseño narrativo y alcance descriptivo⁸. De acuerdo con Cesário et al.⁹ la revisión bibliográfica es un tipo de investigación basada en material ya construido, como monografías o artículos publicados en revistas científicas.

Para la búsqueda fueron consultadas las principales bases de datos incluidas Scopus, Web of Science, Taylor & Francis, PubMed, Latindex, SciELO, Dialnet, entre otras, utilizando el operador lógico booleano “AND” y “OR”. Los criterios para la selección de los artículos a ser analizados incluyeron aquellas publicaciones que contengan las siguientes palabras claves en español: enfermedades GI, M. benedeni, M. expansa, moneziosis, teniasis de los rumiantes, rumiantes con sus equivalentes en inglés y portugués para lograr un mayor alcance durante la búsqueda. En la primera búsqueda fueron obtenidos 390 artículos, de los cuales fueron seleccionados 27 artículos de investigación y de revisión, los cuales fueron analizados en la presente revisión. Para esta selección fueron tomados en cuenta solo artículos de acceso abierto, relacionados con temáticas referidas a las especies M. expansa y M. benedeni, escritos en idiomas inglés, portugués o español.

Además, se hizo una restricción en la búsqueda de artículos científicos a los últimos 5 años a manera de realizar el análisis de la información más actualizada sobre la actualidad de M. expansa y M. benedeni en infecciones GI en rumiantes.

Finalmente, la revisión sigue los criterios de inclusión, selección, identificación y revisión Figura 1.

Figura 1 Diagrama de flujo para la selección de artículos incluidos en la revisión 

Desarrollo

Las enfermedades GI en rumiantes. En general, el ganado puede ser afectado por diferentes tipos de parásitos que incluyen especies de nematodos, trematodos, cestodos y coccidios, los helmintos zooparásitos se alojan en su tracto digestivo, suelen asociarse con infecciones subclínicas y ocasionalmente pueden causar mortalidad directa en los animales afectados¹⁰. En áreas tropicales y subtropicales, los PGI son una de las principales amenazas que limitan el desarrollo y la rentabilidad de la industria ganadera¹¹.

Este tipo de PGI causan un impacto importante en la salud de los animales de producción, provocando reducción de la tasa de crecimiento, reproducción, producción de leche/carne y, en última instancia, la muerte, ocasionando pérdidas económicas considerables¹². De acuerdo con Charlier et al.¹³, la disminución en la productividad se debe a que los helmintos provocan alteraciones en las funciones metabólicas, dando como resultado un bajo nivel de asimilación de los alimentos y consecuentemente se traduce en retraso de crecimiento, ganancia de peso, desnutrición, disminución del apetito, pérdida de peso corporal, emaciación y mayor susceptibilidad a otros patógenos.

Aun cuando las enfermedades parasitarias representan un reto importante en las unidades de producción ganadera a nivel mundial, el conocimiento sobre la epidemiología de los PGI aún es limitado, principalmente en países de bajos ingresos¹⁰. Por lo tanto, es necesario investigar la morbilidad de las enfermedades causadas por los PGI, tanto en animales de producción como domésticos, para establecer estrategias que aseguren el bienestar y su manejo.

Las especies de Moniezia y su impacto en la ganadería a nivel mundial. Agentes causales de la enfermedad conocida como monieziosis, caracterizada por la capacidad de producir un trastorno gastrointestinal leve en ganado adulto, mientras que los efectos pueden llegar a provocar pérdidas económicas importantes en terneros y corderos³.

Desde el punto de vista económico, las infecciones por Moniezia spp., se han convertido en una preocupación importante en la industria ganadera, puesto que, aunque los daños causados por cestodos en general son menores, en comparación con los daños producidos por nematodos gastrointestinales, los primeros fueron capaces de causar pérdidas económicas significativas a nivel mundial, en algunos tipos de ganado, como búfalos y ovejas¹⁴.

Hasta la fecha, se han descrito al menos 7 especies del género Moniezia, sin embargo, dado que la identificación a nivel de especie, se ha basado en el uso de caracteres morfológicos, su taxonomía actualmente es bastante controvertida, y existen autores que reconocen hasta 17 especies^3,15. Por otra parte, solo existe información sobre la secuenciación genética para las 3 principales especies, M. expansa, M. benedeni y M. monardi¹⁶. En ese sentido, morfológicamente, la diferenciación entre M. expansa y M. benedeni está basada en la forma de las glándulas interproglotídeas, que tienen un patrón arrosetado en M. expansa, mientras que en M. benedeni tiene un patrón lineal corto y continuo³. Sin embargo, esta característica es difícil de observar en algunos especímenes haciendo que no sea morfológicamente distinguible⁵, por lo que se han desarrollado otras técnicas bioquímicas y moleculares para la diferenciación de estas 2 especies. Adicionalmente, en Australia se ha señalado la existencia de especies crípticas en M. benedeni mediante electroforesis enzimática multilocus^15,17, lo que resalta la necesidad de investigar la variación genética entre poblaciones geográficas para el establecimiento de una identificación certera, así como para la reevaluación de la taxonomía convencional.

M. benedeni y M. expansa. Las infecciones por Moniezia spp., están incluidas entre las que afectan intestino delgado en ovinos y caprinos, aunque también incluye un amplio rango de hospederos definitivos, incluidos bovinos y otros rumiantes salvajes, siendo M. expansa la especie más importante debido a su alta frecuencia de ocurrencia en ovejas y cabras en comparación con otros rumiantes⁴.

Las especies de Moniezia tienen un ciclo biológico indirecto, en el que requieren 2 especies de hospederos, que incluyen a los rumiantes como hospederos definitivos o finales, donde ocurre la reproducción sexual y los huevos pasan del intestino del rumiante dentro de los proglótidos grávidos y salen a través de las heces al suelo donde penetran a los ácaros oribátidos que se constituyen en hospederos intermediaros (donde ocurre la reproducción asexual)¹⁸.

M. benedeni son parásitos de amplia distribución y comúnmente asociados a rumiantes salvajes y domésticos, aunque generalmente se considera de baja patogenicidad, debido a que el hospedero no presenta síntomas específicos o graves, sin embargo, se ha observado disminución de la tasa de crecimiento en animales infectados, por lo tanto, con un valor reducido al momento de la venta¹⁹. En un estudio, la prevalencia de M. benedeni en bisontes europeos de 3 meses a 26 años de edad en un bosque primitivo en Białowieża, se reportó infección en 42.3 %, con una intensidad de infección que varió de 2 a 25 tenias (promedio de 5.8 especímenes), siendo mayor en terneros (50 %) que en bisontes adultos (33.3 %)²⁰. De acuerdo con los autores, la alta prevalencia de esta parasitosis en bisontes europeos podría deberse a una condición deficiente o inmunidad débil de los animales infectados.

Aunque es poco frecuente, se han verificado coinfecciones de M. benedeni y M. expansa. En este sentido, en Rumania Iacob et al.²¹ señalaron que los cabritos (de 6 a 8 meses) de la raza Cárpatos con síndrome digestivo agudo presentando infección con ambas especies, 56.1 % correspondió a M. expansa, 43.9 % M. benedeni, con una intensidad media de infección de 7.5 M. expansa por animal, comparado con 4.5 M. benedeni por animal. La infección con ambas especies provocó lesiones patológicas severas en el intestino delgado como oclusión, obstrucción intestinal, atrofia total de vellosidades intestinales y ulceraciones.

Por lo tanto, las investigaciones han señalado que aun cuando la patogenicidad sea baja, se requiere aplicar medidas de control, tales como el uso de praziquantel a dosis de 3.75 y 5.0 mg/kg puede ser eficaz para la desparasitación completa de ovejas y cabras, respectivamente, pero no existe información sobre la dosis óptima para el control de M. benedeni en bovinos¹⁹. En Bolivia, se aplicó praziquantel en combinación con albendazol con resultados de hasta el 100 % de eficacia e incluso se observó un alto nivel de control con el uso de albendazol.

El problema taxonómico en algunas especies dentro del género Moniezia. La taxonomía de este género se ha basado principalmente en el uso de caracteres morfológicos, haciendo que el estatus de las especies que lo conforman sea incierto.

Esta confusión taxonómica podría tener su origen en que la descripción de las especies se ha basado en un limitado número de características morfológicas, que a menudo son convergentes, lo que genera controversia sobre la taxonomía de este género^3,16. En este sentido, existió confusiones y errores en la identificación de las 2 principales especies de Moniezia, M. expansa y M. benedeni, que fueron diferenciadas con base en la forma de sus glándulas interproglotídeas y huevos³, M. expansa tiene un ¹⁶. patrón lineal continuo corto de glándulas interproglotídeas, mientras que M. benedeni presenta una fila de pequeños patrones circulares en las glándulas interproglotídeas. Con relación a los huevos, estos tienen forma triangular en M. expansa y en forma tetragonal en M. benedeni²². Sin embargo, existen problemas en la identificación cuando los especímenes carecen de glándulas interproglotídeas o cuando los huevos presentan una forma alterada^3,16. Adicionalmente, el reconocimiento morfológico de estas especies también está basado en rasgos relacionados con el escólex, cuello y estróbilo y la presencia de segmentos transparentes anteriores, posteriores, maduros y grávidos¹⁵.

Aún más, Chilton et al.²³ señalaron mediante el uso de técnicas de electroforesis enzimática multilocus la existencia de especies crípticas en M. benedeni, lo que pone de manifiesto las limitaciones de la identificación de las especies de Moniezia, únicamente con base en caracteres morfológicos. Por otra parte, el uso de técnicas moleculares para dilucidar la secuencia de ADN (ITS1 y 5.8S) para lograr distinguir estas 2 especies^16,24. Según Chilton et al.²³, un mayor número de marcadores genéticos deben ser desarrollados para identificar con precisión las especies de Moniezia y ser base para investigaciones taxonómicas.

También, el ITS2 ribosomal es un marcador muy útil para la relación entre especies de helmintos²⁵. En este estudio, Yan et al.⁵ amplificaron y secuenciaron las regiones 18S del ADNr de M. benedeni y M. expansa para la identificación precisa de especies, obteniendo que las longitudes y los contenidos de GC de las regiones secuenciadas fueron 2476-2487 pb y 51.9-52.1 % para M. benedeni y 2473 pb y 51.9-52.0 % para M. expansa, respectivamente, además la alineación y comparación de las secuencias 18S de ambas especies reveló una homología del 92.5 al 93.3 %. Finalmente, los resultados no sugieren coincidencias en las regiones 18S de M. benedeni y M. expansa con otras especies mediante la búsqueda BLAST, lo que sugiere que las secuencias 18S son marcadores apropiados para el diseño de cebadores distintivos para las 2 especies de Moniezia.

De manera similar, Gao et al.²⁶ caracterizaron, por primera vez, el genoma mitocondrial completo de M. sichuanensis y señalaron que la longitud total del genoma circular fue de 13652 pb, que consistía en 12 genes codificadores de proteínas (PCG), 22 genes de ARN de transferencia y 2 genes de ARN ribosomal, los cuales son típicos de los genomas mitocondriales de Moniezia.

Adicionalmente, un número cada vez mayor de secuencias completas del genoma mitocondrial (mt) brinda la oportunidad de optimizar la elección de marcadores moleculares para estudios de ecología, biología evolutiva y genética de poblaciones²². Los genomas mt completos proporcionan marcadores individuales con diferentes niveles de variación de secuencia, así como marcadores moleculares de mtDNA combinados para estudios dentro y entre especies²⁷.

En conclusión, el análisis filogenético usando las secuencias de aminoácidos concatenadas sugieren que M. benedeni y M. expansa representan taxones cercanos pero distintos y, además, los datos apoyan la opinión de la existencia de especies crípticas en M. benedeni y M. expansa. De acuerdo con Guo²², los genomas mt completos de estas 2 especies serán útiles no solo para inferir las relaciones filogenéticas entre los cestodos, sino también para identificar marcadores moleculares para futuros estudios sobre diagnóstico, genética de poblaciones y ecología molecular en especies de Moniezia.

Conclusión

Entre las especies de PGI, las especies de Moniezia, agentes causales de la enfermedad conocida como monieziosis, ocurren con mayor frecuencia en ganado bovino, ovino y caprino, caracterizándose por la presencia de un trastorno gastrointestinal en el hospedero y, aunque generalmente producen síntomas con patogenicidad leve, especialmente en el ganado adulto, los efectos en terneros y corderos pueden llegar a provocar pérdidas económicas importantes.

La taxonomía del género Moniezia se ha basado principalmente en el uso de caracteres morfológicos, haciendo que el estatus de las especies que lo conforman sea incierto, de ahí que no se conoce el número exacto de especies género Moniezia. Concomitantemente, se han cometido errores en la identificación de las 2 principales especies de Moniezia, M. expansa y M. benedeni, que fueron diferenciadas con base en la forma de sus glándulas interproglotídeas y huevos. Por ello, el uso de técnicas moleculares ha sido base para distinguir estas 2 especies, sin embargo, se requiere obtener un mayor número de marcadores genéticos para identificar con precisión las especies de Moniezia y ser base para investigaciones taxonómicas. Finalmente, la correcta identificación de las especies de parásitos asociadas con los animales de producción es un paso crucial en el establecimiento de medidas de manejo de las infecciones en el ganado, por lo que la presente revisión presenta información importante que contribuye con la dilucidación de los problemas taxonómicos entre las especies de Moniezia.